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En la época musulmana la zona tuvo gran importancia. Los investigadores sitúan en ella el Fashs Qumara o Campo de Cámara, "país de cereales, tierras de pan, vasallos, aguas corrientes, en las que no hay espacio alguno desalojado o yermo, hasta el límite donde las abejas tienen sus colmenas". Vázquez Otero, sin embargo, dice en Pueblos malagueños que cuando los Reyes Católicos se apoderaron de Málaga y su jurisdicción, no existía Colmenar como tal pueblo, sino que era una heredad como tantas otras, compuesta de distintos cortijos, en uno de los cuales existía un asiento de colmenas, todo perteneciente a Hamet el Zuque, moro vecino de la villa de Comares y alcaide de la misma y su castillo. Lo anterior nos lleva al origen de su nombre, Colmenar, que se debe sin duda a las colmenas existentes en su término, citadas por unos y otros investigadores. Pero será Francisco de Coalla, posterior alcaide de Comares, a quien se deba la formación del municipio de Colmenar por juro de heredad perpetua que como merced le otorgaron los Reyes Católicos en 1487. Francisco de Coalla fue el comprador del cerro denominado del Colmenar a Hamet el Zuque, que luego ampliaría con la adquisición de otro conjunto de heredades en 1495 que estaban habitadas por jámilias moriscas que permanecieron viviendo en el pueblo como mudejares.
El año 1495 constituye otra fecha clave para Colmenar. En el verano de este año se concluye el proceso de deslinde y amojonamiento del término, comenzando así el desarrollo de su importancia administrativa que llegó a convertirlo en la capital de la comarca de los Montes.